Éric Ruf wurde in Belfort im Osten Frankreichs geboren und studierte Schauspiel an der École nationale supérieure des arts appliqués et des métiers d’art sowie am Conservatoire national supérieur d’art dramatique in Paris. 1993 wurde er in das Ensemble der Comédie-Française aufgenommen, die er seit 2014 als Generaldirektor leitet. Als Schauspieler hat er die bedeutendsten Rollen der französischen Dramenliteratur unter renommierten Regisseuren wie Patrice Chéreau gespielt. Als Filmschauspieler trat er in über 30 Produktionen für Kino und Fernsehen in Erscheinung. Seit 2004 hat er sich auch als Regisseur und Bühnenbildner einen Namen gemacht. So schuf er zahlreiche Bühnenbilder an der Comédie-Française (u.a. Rostands Cyrano de Bergerac, Shakespeares Troilus und Cressida, Hugos Lucrèce Borgia, Molières Der Menschenfeind), der Opéra comique in Paris (Rossinis Le comte Ory) sowie am Théâtre des Champs-Élysées Paris (u.a. Donizettis Don Pasquale, Mozarts La clemenza di Tito) sowie zuletzt an der Opéra National de Paris (Rossinis La Cenerentola). Regie führte er ebenfalls an der Comédie-Française (u.a. Shakespeares Romeo und Julia, Ibsens Peer Gynt) sowie zuletzt 2015 bei Hérolds Le Pré aux clerc an der Opéra-comique Paris sowie beim Wexford Opera Festival.